Henry Townshend es un hombre que vive en un pequeño apartamento en South Ashfield, una ciudad vecina del infame Silent Hill. En una noche extraña, Henry tiene una terrible pesadilla, con eventos recurrentes: su teléfono está muerto, sus ventanas están selladas y sus vecinos no pueden escucharlo. Mira su puerta, solo para ver que está bloqueada por varias gruesas cadenas de metal. Hay una nota clavada en la puerta: "¡No salgas!" Solo está firmado por un hombre llamado Walter. Henry explora su apartamento, tratando de averiguar qué está sucediendo, cuando ve un agujero gigante en la pared de su baño. Henry atraviesa el agujero, solo para encontrar un portal que lo lleva a dimensiones alternativas. Con suerte, Henry descubrirá la verdad sobre su apartamento, la habitación 302, y vivirá.
Silent Hill 4: La habitaciónes similar a los juegos anteriores en términos de atmósfera. El juego es oscuro y premonitorio, y nunca deja que el jugador sepa qué hay detrás de la siguiente esquina o calle abajo. Esta entrega de la serie incluye múltiples características nuevas. Henry en realidad nunca sale de su apartamento: utiliza un portal extraño para viajar a dimensiones alternativas, incluido un hospital, un centro de comando de culto en las profundidades del bosque y una prisión. Aparte de la vista tradicional en tercera persona, ahora hay un modo en primera persona, que se usa para controlar a Henry cuando está en su apartamento. Los objetos con los que se puede interactuar se resaltan con iconos de globo ocular.
Los juegos anteriores de la serie se han centrado principalmente en explorar la ciudad y resolver acertijos; esta entrega tiene mucho más combate involucrado. Hay más enemigos en un área determinada y áreas más estrechas y espacios reducidos. Henry usa principalmente un arsenal de armas estándar de Silent Hill , como la tubería de acero, la pistola y (nuevo en este juego) un palo de golf.