Inazuma Eleven es una combinación de un juego de fútbol y un juego de rol tradicional. El juego está protagonizado por Mark Evans, el capitán y portero del equipo de fútbol de Raimon Junior High School. Sin embargo, parece que él es el único que se preocupa por jugar ya que sus compañeros prefieren perder el tiempo en el salón del club. Por eso su club es el hazmerreír de toda la escuela y está a punto de ser disuelto. El equipo tiene una última oportunidad de ganar un partido amistoso contra uno de los mejores equipos. Cuando todo parece perdido, aparece un estudiante transferido y un jugador muy conocido: Axel Blaze. El equipo ahora tiene esperanzas de ganar, pero hay otros que, por alguna razón, no quieren que el club exista.
El juego se divide en exploración clásica de arriba hacia abajo, durante la cual el jugador camina e interactúa con NPC y partidos de fútbol en tiempo real. Los partidos se juegan en tiempo real y se controlan solo con el lápiz óptico. Todos los compañeros de equipo en el campo se mueven automáticamente y el jugador puede dibujar o señalar manualmente su destino. Al encontrarse con una meta rival o enemiga, el juego se detiene y el jugador puede elegir su acción. Estos consisten en movimientos estándar y habilidades sobrenaturales de estilo anime.
Como en cualquier juego de rol, los compañeros de equipo ganan niveles y mejoran sus estadísticas, lo que afecta la forma en que se desempeñan y el resultado de sus acciones. El equipo es totalmente personalizable con la posición de tus compañeros de equipo en el campo y cientos de jugadores adicionales entre los que puedes reclutar nuevos.