Cain Morgan es el hijo adoptivo del líder de la Fuerza de Seguridad en el reino de Heingaria. Un día, Caín tiene un extraño sueño que le trae recuerdos de su infancia, cuando su país natal, Solcia, fue invadido por la vecina Aldine. Todo lo que recuerda es que "todos fueron a la isla". Esta misteriosa isla sin retorno es actualmente de gran interés para el rey, quien está tratando de averiguar por qué los Ancianos enviaron un equipo de investigación allí. Se rumorea que la isla alberga un anillo con poderes invisibles, y el rey envía en secreto a Caín a investigar el destino de las personas que se aventuraron allí y desaparecieron sin dejar rastro.
Eternal Ring es un juego de rol de acción en primera persona similar en concepto a la serie King's Field. Se centra en explorar mazmorras interconectadas, luchando contra enemigos dentro. En comparación con los juegos de King's Field, su mundo es más pequeño y menos abierto. Con algunas excepciones, el único tipo de arma que Caín puede usar son las espadas. Sin embargo, las armas juegan un papel relativamente pequeño en el juego y tampoco hay armadura. El sistema de juego se basa en gran medida en hechizos mágicos que el jugador puede obtener equipando anillos especiales e imbuyéndolos de gemas.
Los hechizos y las gemas que los contienen vienen en seis sabores elementales diferentes: Fuego, Agua, Tierra, Viento, Luz y Oscuridad. El jugador crea anillos experimentando con diferentes tipos de gemas, lo que da como resultado varios efectos. Se pueden colocar hasta seis gemas en ambos lados de un anillo. Las gemas también tienen diferentes niveles que afectan el resultado del experimento. Los anillos resultantes pueden modificar los atributos de Cain, aumentar su afinidad por un elemento en particular, proporcionar bonificaciones auxiliares u otorgar poderosos hechizos de ataque a Cain.